¿Cómo analizamos los datos cuándo no conocemos las identidades de todas las especies?

Un problema típico al que se enfrentan los ecólogos que trabajan en regiones tropicales es el no poder conocer las identidades de todas las especies con las que trabajan. Ello es debido, por un lado, a la gran diversidad que existe en estas regiones y, por otro, a la falta de estudios taxonómicos detallados. Muchas veces, biólogos y ecólogos tienen que trabajar sin claves taxónomicas o con claves incompletas. En el sur de México, en dónde realicé mi tesis doctoral, no existen por ejemplo claves taxonómicas específicas de plantas y hay que identificar las especies usando la Flora de Guatemala y consultando especímenes de herbarios. Todo ello hace que, en los listados de especies que se generan como consecuencia del trabajo de campo, haya muchas especies que estén identificadas sólo a nivel de género, a nivel de familia o de las que no se tenga ni la menor idea del grupo al que pertenecen.

A la hora de realizar análisis estadísticos específicos para comparar la composición de especies entre distintos sitios (p.e. test de Mantel, RDA, CCA, MANOVA semi-paramétrico), este problema se puede solventar fácilmente si las especies son identificadas a nivel de morfoespecies, es decir, que sabemos que la especie A es distinta del resto de las especies en función de atributos morfológicos (tipo de hoja, fuste del tronco, flor, fruto, etc.), aún sin saber qué especie es o, a veces, ni siquiera la familia o grupo a la que pertenece. Para ello es necesario cruzar muestras de todas las especies colectadas de todos los sitios muestreados (en inglés 'cross-checking'). Esto resulta tremendamente laborioso. Además, hay ocasiones en las que para identificar ciertas especies (p.e. las de la familia Lauraceae) hace falta tener información de atributos muy específicos, como la flor o el fruto, los cuales no están muchas veces disponibles a la hora de realizar el trabajo de campo. En este caso, puede surgir la incertidumbre de si la especie que hemos llamado Persea A en la muestra 1 no sea la misma que hemos llamado Persea liebmanii en la muestra 2. Esta situación puede ser mucho más crítica cuando trabajamos con muestras colectadas por distintos investigadores o técnicos. Este es el caso típico de trabajos a una escala más regional. En esta situación la incertidumbre taxonómica es muchísimo mayor ya que es seguro que no ha habido cruce de la información de las especies colectadas en las distintas muestras.

En estos casos, las dos aproximaciones más comunes al análisis de datos multivariantes han consistido, o bien en eliminar las morfoespecies y/o especies no identificadas, o bien en llevar a cabo el análisis a nivel de género, en dónde la incertidumbre taxonómica suele ser mucho menor. En un trabajo realizado recientemente, hemos propuesto una alternativa estadísticamente mucho más robusta al análisis de datos multivariantes cuando existe incertidumbre taxonómica. Nuestro enfoque supone permutar las identidades de las especies no identificadas dentro del nivel taxónomico en el que se encuentran e iteratuar este procedimiento n veces, generando así no una sóla matriz de muestras x especies, sino n matrices. Posteriormente, calcularíamos el parámetro específico del análisis deseado sobre cada una de estas n matrices, obteniendo un rango de parámetros estimados que nos indicaría los posibles valores que podría tomar dicho parámetro ante distintos escenarios plausibles de incertidumbre taxonómica. Por ejemplo, en el test de Mantel, dicho parámetro podría ser el coeficiente de correlación de Pearson, r. En el RDA/CCA podría ser la cantidad de variabilidad explicada por las variables ambientales, y así sucesivamente.

Para implementar dichas funciones, hemos creado un paquete en R, 'betaper', que permite, por un lado generar las n matrices permutando las especies no identificadas (función 'pertables') y, posteriormente, aplicar distintas funciones a cada una de estas matrices, calculando el rango de parámetros de interés deseado. Hasta el momento hemos implementado los siguientes métodos multivariantes disponibles, todos ellos, en el paquete 'vegan': análisis de la varianza multivariante semi-paramétrico (función 'adonis.pertables'), test de Mantel (función 'mantel.pertables'), CCA (función 'cca.pertables') y RDA (función 'rda.pertables'). Todas ellas tienen una sálida gráfica ('plot').

Tomemos como ejemplo un grupo de nueve inventarios muestreados por uno de los autores de este trabajo (Dr. Kalle Ruokolainen) en la Amazonia. Estos datos están disponibles en el paquete 'betaper'. Vamos a estimar el efecto de la incertidumbre taxonómica sobre la varianza explicada en la composición de especies por una serie de variables edáficas (cationes de Ca, K, Mg y Na).

install.packages("betaper")
library(betaper)

data(Amazonia)
data(soils)

# Definimos un nuevo índice que incluye los términos usados en la base de datos Amazonia para definir especies no identificadas a diferentes niveles taxonómicos

index.Amazon <- c(paste("sp.", rep(1:20), sep=""), "Indet.", "indet.")

# Generamos un objeto 'pertables' (i.e. una lista de matrices permutando las especies no identificadas o morfoespecies)

Amazonia100 <- pertables(Amazonia, index=index.Amazon, nsim=100)

# Y ahora comprobamos el efecto de la incertidumbre taxonómica sobre la varianza explicada en la composición de especies por las variables edáficas en un RDA

Amazonia.rda <- rda.pertables(Amazonia100 ~., data=soils) Amazonia.rda

Confidence intervals of R-squared and pseudo-F values for RDA under different taxonomic scenarios

Rsquared pseudoF
0% 0.4754156 0.9062709
0.5% 0.4768863 0.9116456
2.5% 0.4802825 0.9241262
50% 0.4936813 0.9750405
97.5% 0.5058685 1.0237546
99.5% 0.5088126 1.0358837
100% 0.5091075 1.0371060

plot(Amazonia.rda)

Vemos que, a pesar de la alta incertidumbre taxonómica de esta base de datos (casi el 50% de las especies no están identificadas a nivel de especie), los efectos que ésta tiene sobre el parámetro estimado en este caso (variabilidad explicada por las variables edáficas) no varía mucho (entre 47% y 51%). La gráfica muestra los valores que tomaría cada una de las muestras en los dos primeros ejes del RDA bajo cada uno de los 100 escenarios de reasignación de las identidades de las especies. Todos los puntos pertenecientes a la misma muestra están agrupados dentro de una elipse por lo que es posible analizar visualmente como afecta la incertidumbre taxonómica a los valores de cada muestra. Las cruces señalan los valores estimados bajo una de los enfoques tradicionales consistente en eliminar las especies no identificadas y las morfoespecies del análisis. Podemos observar que no siempre las cruces caen dentro de las elipses por lo que es fácil deducir que los resultados y conclusiones a las que se llegaría utilizando este enfoque no se corresponden con ninguno de los escenarios plausibles de identidad de las especies.

Los resultados de este trabajo se encuentran actualmente en segunda revisión en la revista Ecography.

Cayuela, L., de la Cruz, M. & Ruokolainen, K. 2009. A method to incorporate the effect of taxonomic uncertainty on multivariate analyses of ecological data. Ecography, in 2nd rev.